Von einer Filiale in Poysdorf wird um 1050 erstmals berichtet. Sie war damit die älteste Hauptfiliale von Falkenstein. Im 13. Jahrhundert erhielt die Gemeinde einen eigenen Vikar. 1506 ging das Patronatsrecht von Poysdorf gemeinsam mit jenem von Falkenstein an das Stift Kremsmünster und 1581 an die Herrschaft Poysbrunn-Falkenstein über.

Der Vorgängerbau der heutigen Kirche war vermutlich ebenfalls Johannes dem Täufer geweiht. Eine Inschrift über dem Hauptportal besagt, dass die zwischen 1629 und 1635 von den Poysdorfer Bürgern neu erbaute Kirche im Jahr 1640 geweiht wurde. 1645 diente die Kirche als Stützpunkt der Schweden während ihres Einfalls nach Niederösterreich im Rahmen des Dreißigjährigen Krieges. 1677 wurde die Anlage zum Schutz vor den Türken durch eine mächtige Wehrmauer mit Schießscharten und eine Zugbrücke befestigt. Innerhalb der Ummauerung liegt ein nach 1677 angelegter Friedhof, der 1889 wieder aufgelassen wurde. Im Jahr 1685 wurde die Kirche nach einem Brand renoviert. Die Wehranlagen, Graben und Brücke wurden nach 1835 abgetragen, die Wehrmauer erst 1924 erniedrigt und die Schießscharten vermauert.

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