Die Burg dürfte um 1200 durch die Andechser Grafen erbaut worden sein. Erster bekannter Burgherr war Hageno de Fragenstain, der 1232 urkundlich aufscheint. Er war Andechser Ministeriale und mit der Pflege der Burg betraut.

Nach Hagenos Tod gelangte die Burg noch vor 1248 an die Grafen von Tirol und 1254 an Gebhard von Hirschberg. Dessen gleichnamiger Sohn verkaufte sie dreißig Jahre später seinem Neffen Graf Meinhard II von Tirol. Damit wurde die Burg landesfürstlich. Fragenstein als als Lehen an Otto Charlinger vergeben. 1355 verzichtete Ruprecht Kärlinger zu Gunsten von Berthold von Ebenhausen auf die Herrschaft. 1365 wurde diese von Parzival I von Weineck erworben. Die Weinecker ließen die Burg stark ausbauen und den oberen Wehrturm errichten.

Da Parzival II von Weineck sich 1423 dem Tiroler Adelsbund gegen Herzog Friedrich IV angeschlossen hatte, verlangte dieser die Rückgabe der Burg. Parzival weigerte sich und es kam zu langwierigen Streitereien um die Besitzrechte, die erst 1446 durch ein Gerichtsurteil zu Gunsten des Landesfürsten Herzog Sigmund entschieden wurden. Dieser setzte vorerst Pfleger ein und ließ die Anlage weiter ausbauen. Kaiser Maximilian I ließ die Arbeiten fortsetzen, doch zerstörte 1504 ein Brand die Küche und mehrere Zimmer, was die Fertigstellung verzögerte.

Unter Erzherzog Ferdinand wurden nur mehr die notwendigsten Reparaturarbeiten durchgeführt, so dass 1540 das Gebäude bereits als baufällig bezeichnet wird. Aus Geldmangel unterblieb eine durchgreifende Sanierung. 1662 wurde Christoph Gumpp Pfandherr. Als 1703 bayerische Truppen in Tirol einfielen und Zirl besetzten, wurden die Mauern der Burg gesprengt. 1775 wird sie als "Stainhaufen" beschrieben. Fragenstein gehörte bis zum Beginn des 19. Jahrhunderts als Pfandbesitz der Familie Gumpp. Dann wurde sie an Peter Fuhrmann, Andreas Maizger und Jakob Kuen verpfändet der sie 1843 kaufte. Im Jahr 1878 stürzte der Palas ins Tal.

1933 begann man mit Restaurierungsarbeiten. Zwischen 1974 und 1978 konnte die Ruine endgültig saniert werden. Sie gehört heute der Gemeinde Zirl. Der obere Turm ist im Besitz der Familie Kuen, die ihn zum Teil wieder bewohnbar gemacht hat.

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