Das Stift wurde um 715 vom heiligen Rupert auf einer Terrasse des Salzburger Festungsberges gegründet. Das Frauenkloster nahm einen besonders geschützten Platz in der Stadt Salzburg in der teilweise erhaltenen römischen Wehranlage castrum superior von Iuvavum ein. Die Stiftung der Abtei erfolgte durch den bayerischen Herzog Theotbert. Von Kaiser Heinrich II stammt auch die älteste erhaltene Urkunde des Klosters (1003).

Um 1006 brannte die erste Klosterkirche ab. Eine neue Klosterkirche Mariä Himmelfahrt wurde mit maßgeblicher Hilfe Heinrichs II im Jahr 1009 vollendet. Die neue Krypta wurde 1043 geweiht. Aus dieser Zeit sind der mächtige Kirchturm, Portalteile und unter dem Nonnenchor das "Paradies" mit seinen Fresken erhalten. Diese Fresken befinden sich in zwölf Nischen, sind um 1140 entstanden und stellen Brustbilder von Päpsten, Bischöfen und Heiligen dar. Erzbischof Konrad (1107–1143), der bedeutende Reorganisator und Erneuerer des Erzbistums, setzte die Benediktsregel für das Kloster durch. Durch einen Brand 1423 zum Großteil zerstört, wurde die Klosterkirche in den Jahren 1464 bis 1509 auf den alten Gebäuderechten fußend neu aufgebaut (spätgotischer Bau). 1624 wurde die Kirche um drei Seitenkapellen erweitert. 1711 wurde der romanische Turm der Klosterkirche der Zeit entsprechend erhöht und erhielt dabei den heutigen Zwiebelturm.

Stift Nonnberg ist das älteste Frauenkloster im deutschen Sprachraum. Das schmale Klostergelände grenzt westlich an die Umfassungsmauer der Festung und fällt auf den übrigen Seiten steil ab, was eine größere Ausdehnung der Anlage nicht erlaubte. Folglich bilden die Konventbauten einen gedrängten Komplex von Gebäuden aus dem 11. bis 20. Jahrhundert (die ältesten Gebäudeteile sind nicht mehr vorhanden).

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